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Diskussion

Die wiederholte Fluorochrom-Markierung von Individuen mit sich bildenden Zähnen ermöglicht eine detaillierte Analyse der Zahnwachstumsprozesse anhand einer begrenzten Anzahl von Exemplaren. Mit diesem Ansatz rekonstruierten wir die Bildung von Molarkronen bei Soay-Schafen auf der Grundlage von 147 Entwicklungsstadien aus einer Stichprobe von 27 markierten Molaren von 11 Individuen. Auf diese Weise konnten wir die Entstehungszeit verschiedener Teile der Backenzahnkronen beurteilen. Während einige Markierungen das Erreichen eines charakteristischen Entwicklungsstadiums präzise (im Bereich von wenigen Tagen) markierten, erlaubte das Markierungsmuster bei anderen Stadien keine so genaue Bestimmung. In diesen Fällen mussten wir das Erreichen eines bestimmten Entwicklungsstadiums durch Interpolation rekonstruieren. Ungeachtet dieser Einschränkungen ist die Analyse von fluorochrommarkierten Zähnen von Individuen bekannten Alters ein wertvoller Ansatz zur Rekonstruktion der Zahnentwicklung. Dieser Ansatz kann als retrospektive Längsschnitt-Wachstumsstudie betrachtet werden. Studien mit einem ähnlichen Design wurden bereits früher durchgeführt, um die Kronenwachstumsraten und inkrementellen Muster in Schmelz und Dentin verschiedener Säugetierarten zu charakterisieren.

Ein Hauptergebnis unserer Studie ist, dass die Molarkronenbildung bei Soay-Schafen lange Zeit nach der Bildung des infundibulären Bodens und auch nach dem Beginn der okklusalen Abnutzung anhält. Die Molarkronenbildung erstreckt sich über einen Zeitraum von der späten fetalen Entwicklung (Beginn der Mineralisierung im M1) bis mehr als 900 Tage nach der Geburt (Fertigstellung der Krone im M3). Die okklusale Abnutzung trat zuerst bei den Molaren auf, bei denen der Unterkieferboden bereits fertiggestellt war und ein kleiner Teil (3-5 mm) der Kronenbasis bereits gebildet worden war. Daher kann die Fertigstellung des Bodens des Infundibulums bei Unterkiefermolaren als Stellvertreter für den Beginn des Zahndurchbruchs (Zahnfleischdurchbruch) bei Schafen angesehen werden.

Mit den in dieser Studie verwendeten Methoden war es nicht möglich, den pränatalen Beginn der Schmelzbildung im untersuchten M1 genau zu bestimmen. Auf der Grundlage der Mineralisierungsraten im Dentin haben wir jedoch zuvor den Beginn der pränatalen Hartgewebebildung in diesen Zähnen auf 20 bis 40 Tage vor der Geburt rekonstruiert. Dies stimmt recht gut mit dem Zeitraum von 49 Tagen für die pränatale Kronenbildung im M1 überein, der für ein Schaf (Dorset-Rasse) auf der Grundlage der Anzahl der Lamellen im pränatalen Zahnschmelz und einer Berechnung des EER ermittelt wurde. In einer Studie an fötalen Schafen wurde berichtet, dass das Glockenstadium des M1-Zahnkeims am Tag 53 der Trächtigkeit erreicht wurde. Bei dem ältesten Fötus (56 Tage Gestationsalter) dieser Studie hatte die Bildung von Hartgewebe noch nicht begonnen. Angesichts einer Trächtigkeitsdauer von etwa 150 Tagen bei Schafen deutet dies auf einen Zeitraum von mindestens 50 Tagen zwischen dem Erreichen des Glockenstadiums und dem Beginn der Kronenmineralisierung im M1 hin. Nach unseren Daten vergehen zwischen 80 und 100 Tagen zwischen dem Beginn der Kronenmineralisierung und der Fertigstellung des Infundibulumbodens im M1.

Im Vorderlappen des M1 der Soay-Schafe folgt auf die Fertigstellung des Infundibulumbodens eine weitere Wachstumsperiode von ca. 220 Tagen. Beim M2, bei dem die Kronenmineralisierung im Alter von etwa drei Monaten postnatal beginnt, vergehen zwischen dem Beginn der Kronenmineralisierung und der Fertigstellung des Infundibulumbodens etwa 210 Tage und weitere 260 Tage, bis der Kronen-Wurzel-Übergang bukkal im Vorderlappen erfolgt. Im vorderen Lappen von M3 vergehen ca. 210 Tage zwischen dem Beginn der Kronenmineralisierung (im Alter von 12 bis 13 Monaten) und der Fertigstellung des Unterkieferbodens, gefolgt von weiteren 300 Tagen der Kronenverlängerung vor dem Kronen-Wurzel-Übergang. In den hinteren Lappen von M1 und M2 und den mittleren und hinteren Lappen von M3 beginnt die Kronenmineralisierung etwas später und die Kronenbildung dauert etwas länger als in den vorderen Lappen.

Die vorherrschende zeitliche Beziehung zwischen Kronenabschluss und Beginn der Abnutzung bei artiodactylen Molaren, wie von Hillson für die Gattungen Cervus (mesodontischer Zustand) und Bos (hypsodontischer Zustand) schematisch dargestellt, ist, dass die Kronenbildung bereits abgeschlossen und die Wurzelbildung in vollem Gange ist, wenn die Zähne zum Tragen kommen. Der verlängerte Kronenbasisteil der Schafmolaren ist der Hauptunterschied zur Situation bei Cervus und Bos, wo der Boden des Infundibulums nahe dem apikalsten Punkt des CRB liegt (Witzel et al., unveröffentlichte Beobachtung). Das Wachstumsmuster der Schafmolaren unterscheidet sich von dem vieler anderer Paarhufer dadurch, dass die Kronenverlängerung noch eine ganze Weile andauert, nachdem die Zähne den Okklusionskontakt erreicht haben, ein Zustand, der als beginnende Hypselodontie bezeichnet wird. Außer bei Schafen (und in dieser Studie) tritt dieses Muster auch bei Pronghorns, Myotragus balearicus, einer fossilen Inselziegenart (X. Jordana, persönliche Mitteilung 2015), und bei ausgestorbenen und ausgestorbenen Equidenarten auf.

Die verlängerte Periode des Kronenwachstums bei hypselodontischen Zähnen erfordert eine höhere Investition im Vergleich zur Bildung brachydontischer Zähne. Die zusätzlichen Investitionen sind zum Teil auf eine erhöhte Anzahl von Ameloblasten und eine verlängerte Funktionsdauer des Schmelzorgans zurückzuführen. Außerdem muss eine größere Anzahl von Odontoblasten rekrutiert und mehr Dentin gebildet werden.

Eine Zunahme der Kronenhöhe erfordert die verlängerte Persistenz einer aus dem Epithel stammenden Stammzellnische an der zervikalen Schleife des Zahnkeims. Es hat sich gezeigt, dass sich keine neuen Signalmoleküle oder -wege entwickeln müssen, um die Form einer Zahnkrone oder die relativen Anteile der Zahnteile zu verändern. Vielmehr werden Veränderungen der Zahngröße und -form durch die Variation der zeitlichen Expressionsmuster von Genen erreicht, die für bestehende Signalmoleküle (BMP2 und 4, SHH, IGF, FGF10, Follistatin und Activin) kodieren. Bei ständig wachsenden (hypselodontischen) Zähnen ist das Fortbestehen der epithelialen Stammzellnische ebenfalls mit der Wirkung verschiedener Signalmoleküle (BMP4, FGF3, 9 und 10, Activin und NOTCH) verbunden. Es kann angenommen werden, dass dieselben oder ähnliche Moleküle an der Verlängerung der Kronenwachstumsperiode von Schafsmolaren beteiligt sind.

Das Damwild (Dama dama) ist eine Hirschart mit einem Körpergewicht (weibliche Tiere 35-50 kg, männliche Tiere 50-80 kg), das im Bereich der nicht verbesserten Hausschafrassen liegt. Die Körpergewichte der Soay-Schafe liegen etwas unter diesem Bereich. Die Bildungszeit der mesodontischen Backenzähne des Damwildes ist nur etwa halb so lang wie die der hypsodontischen Backenzähne des Soay-Schafes (CFT M1: Dama ca. 150 Tage – Soay ca. 300 Tage; CFT M2: Dama ca. 220 Tage – Soay ca. 470 Tage; CFT M3: Dama ca. 260 Tage – Soay ca. 500 Tage) . Die für die Dama-Zahnentwicklung berichteten Daten erlauben keine Unterscheidung zwischen den Bildungszeiten der verschiedenen Kronenabschnitte bei M1. Für M2 und M3 kann jedoch gezeigt werden, dass die Bildungszeit des Kronenabschnitts, der sich cuspal am Boden des Infundibulums befindet, sich zwischen Damhirschen und Soay-Schafen viel weniger unterscheidet (M2: Dama ca. 130 Tage – Soay ca. 200 Tage; M3: Dama ca. 180 Tage – Soay ca. 210 Tage) als die Bildungszeit des Kronenbasisteils (M2: Dama ca. 90 Tage – Soay ca. 260 Tage; M3: Dama ca. 80 Tage – Soay ca. 300 Tage).

Die in unserer Studie ermittelten Bildungszeiten für die vorderen Lappen der Unterkiefermolaren von Soay-Schafen sind mehrere Monate länger als die Gesamtkronenbildungszeiten, die für moderne Schafrassen auf der Grundlage von röntgenologischen und/oder makroskopischen Untersuchungen berichtet wurden. Diese Studien berichteten auch über einen früheren Beginn der Mineralisierung bei M2 (im Alter von einem Monat) und M3 (im Alter von 9 bis < 12 Monaten) im Vergleich zu unserer Studie bei Soay-Schafen. Ein Grund für diese Diskrepanz könnte sein, dass in diesen Studien die jüngsten untersuchten Schafe bereits 3 bis 6 , 5 oder 6 Monate alt waren, so dass der Beginn der Mineralisierung von M2 extrapoliert werden musste. In einer neueren Studie an Dorset-Schafen wurde der Beginn der M2-Mineralisierung erst bei 88 Tage alten Tieren festgestellt. Dieser Wert stimmt gut mit unseren Ergebnissen für den Beginn der M2-Mineralisierung bei Soay-Schafen (mit etwa 90 Tagen) überein. Ebenso sind die ungefähren Zeiträume für die Bildung der vorderen Kronenlappen der Unterkiefermolaren von Soay-Schafen (300 Tage für M1, 460 Tage für M2 und 500 Tage für M3) nur geringfügig höher als die Höchstwerte, die für die Kronenbildung dieser Zähne bei Shetland-Schafen angegeben wurden.

Die Unterschiede in den berichteten CFTs zwischen den Studien können auf zwei Hauptgründe zurückgeführt werden. Erstens ist die Röntgenuntersuchung für die Bestimmung des Abschlusses der Kronenbildung weniger gut geeignet als die histologische Analyse von markierten Zähnen oder die makroskopische Inspektion von extrahierten Zähnen, wie dies früher für menschliche Zähne berichtet wurde. Zweitens dauert die Bildung der Backenzahnkronen bei nicht verbesserten Rassen aus Nordeuropa länger als bei verbesserten Schafrassen, die schneller wachsen. Darüber hinaus unterstreicht die ausgeprägte Variation in der Position des CRB zwischen verschiedenen Bereichen der Zahnkrone die warnenden Bemerkungen von Upex und Dobney über die mangelnde Klarheit in vielen Studien in Bezug auf die Kriterien, die zur Definition des Entwicklungsstadiums „vollständige Krone“ verwendet werden. Es ist klar, dass die Kronenbildung erst dann abgeschlossen ist, wenn die Schmelzextension an allen Zahnflanken aufgehört hat.

Die festgestellte deutliche Verringerung des EER von der Höcker- zur Halsregion deutet auf einen fortschreitenden Rückgang der Rekrutierung von Ameloblasten in die Sekretionsfront hin. Unsere Ergebnisse bestätigen frühere Befunde bei Schafen, anderen Boviden und Equiden. Da der Zahnverschleiß bei Schafen gleichzeitig mit der Bildung des zervikalen Kronenanteils erfolgt, trägt die deutliche Verringerung des EER in den späteren Phasen der Kronenbildung zu einem ausgewogenen Verhältnis zwischen Eruption und Verschleiß bei, das als charakteristisches Merkmal von Zähnen beschrieben wurde, die nach Erreichen des Okklusionskontakts weiter wachsen. In Anbetracht der Diskrepanz zwischen der rekonstruierten Abnutzungsrate von etwa 8,5 μm/Tag im M1 und der aufgezeichneten EER von etwa 40 μm/Tag im zervikalen Viertel der Molarkrone müssen jedoch weitere Prozesse am Zustandekommen eines ausgewogenen Verhältnisses zwischen Eruption und Abnutzung beteiligt sein. Es wurde vermutet, dass die Zähne während der so genannten penetrativen Phase des Zahndurchbruchs aufgrund eines Prozesses, der einen Umbau des Alveolarfortsatzes beinhaltet, tiefer in den Kiefer eingreifen.

Die geschätzte M1-Abnutzungsrate von 8,5 μm/Tag bei Soay-Schafen fällt in den Bereich der Molaren-Abnutzungsraten, die für verschiedene Weidetiere berichtet wurden (5,6-10,0 μm/Tag). Das gleichzeitige Kronenwachstum und die Zahnabnutzung wirken sich auf die aufgezeichneten Werte der HWR aus, die bei Schafen, die die Kronenbildung noch nicht abgeschlossen hatten, am höchsten waren. Da die HWR des M3 bei Taxonvergleichen üblicherweise als HI verwendet wird, muss berücksichtigt werden, dass HI-Werte für Zähne mit gleichzeitigem Auftreten von Kronenbildung und funktioneller Abnutzung nicht direkt mit Werten für Zähne vergleichbar sind, die die Kronenbildung vor Erreichen des Okklusionskontakts abschließen. Der von uns für Soay-Schafe ermittelte HI-Wert von 4,6 liegt etwas unter dem Schwellenwert, der einen hochgradig hypsodontischen Zustand definiert (> 4,75; sensu Janis ), aber etwas höher als die für Ovis dalli (4,08) und Ovis canadensis (4,11) angegebenen Werte. Geht man jedoch davon aus, dass ein gewisser Kronenabbau (~ 5-10% der gesamten Kronenhöhe) bei den nicht markierten Soay-Schafen mit einem Alter von etwa 900 Tagen bereits stattgefunden hat, so lässt sich für die nicht markierten M3 eine Zahnhöhe von etwa 39 mm rekonstruieren. Dividiert man diese Kronenhöhe durch die gemessene Zahnbreite dieses Individuums (7,84 mm), so ergibt sich ein HI-Wert von 4,97, der das Soay-Schaf als hochgradig hypsodont charakterisiert.

Der adaptive Wert der verlängerten Kronenbildungszeit bei Soay-Schaf-Molaren liegt in der Verlängerung ihrer Funktionsdauer. Ein erster Versuch, das Verhältnis zwischen relativer Zahnhöhe und Funktionsdauer der Backenzähne verschiedener Säugetierpflanzenfresser zu quantifizieren, wurde 1874 von Kovalevky unternommen. Er prägte den Begriff „Zahnkapital“, um die Menge der für die Abnutzung zur Verfügung stehenden Zahnkrone zu beschreiben, und setzte diesen Parameter mit der Langlebigkeit der jeweiligen Spezies in Beziehung.

In einer Studie über die Abnutzungsstadien von Unterkiefermolaren von Schafen bekannten Alters wiesen Moran und O’Connor ein ausgeprägtes Muster in der Abnutzungsprogression nach, das mit den Payne-Referenzcodes (PRC) erfasst wurde. Eine durchgehende äußere Schmelzschicht als Teil des okklusalen Oberflächenreliefs wird bei PRC 9A bei den ersten und zweiten Molaren und bei PRC 11G bei den dritten Molaren erreicht. In diesen Stadien besitzen die beiden Lappen des ersten und zweiten Molars sowie der vordere und mittlere Lappen des dritten Molars noch Infundibula. Nach Erreichen dieses Abnutzungsstadiums (PRC 9A bei M1 im Alter von 12 Monaten und bei M2 im Alter von 26 Monaten, PRC 11G bei M3 im Alter von 32 bis 42 Monaten) treten über einen längeren Zeitraum keine weiteren Veränderungen der okklusalen Morphologie auf. Dies spiegelt sich in der Tatsache wider, dass diese Abnutzungsstadien, die von Moran und O’Connor als „persistierende Stadien“ bezeichnet wurden, Individuen mit sehr unterschiedlichem Alter umfassen. Natürlich ist diese „Persistenz“ nur scheinbar, denn die Kronenhöhe nimmt mit dem Alter immer mehr ab. Der Übergang zum nächsten Abnutzungsstadium erfolgt, wenn das Infundibulum auf dem vorderen Lappen beginnt, verloren zu gehen (PRC 12 A bei M1/2 und PRC 14G bei M3). Nachdem die Zahnabnutzung unter das Niveau des Infundibulums fortgeschritten ist, beschränkt sich das Vorhandensein von Zahnschmelz auf den Umfang der Zahnkrone.

Zahnabnutzungsmuster, die den von Moran und O’Connor berichteten ähnlich sind, wurden auch bei Soay-Schafen bekannten Alters festgestellt. Das Alter der Soay-Schafe, die das Abnutzungsstadium 9A in der M1 aufwiesen, lag zwischen 12 und 60 Monaten, und zwischen 36 und 108 Monaten bei denjenigen, die dieses Abnutzungsstadium in der M2 aufwiesen. Für Individuen, die in M3 das Abnutzungsstadium 11G aufwiesen, wurde eine Altersspanne von 60-132 Monaten ermittelt. In einer Studie an lebenden Schafen verschiedener Rassen mit bekanntem Alter (bis zu 7 Jahren) berichtete Jones über eine Altersspanne von 10 bis 84 Monaten für das Fortbestehen des Abnutzungsstadiums 9A in der M1. Das früheste Erreichen dieses Stadiums wurde beim M2 mit 20 Monaten und beim M3 mit 42 Monaten (Abnutzungsstadium 11G) festgestellt.

Behr untersuchte die Zahnabnutzung bei lebenden, altersbekannten Karakulschafen (Altersspanne von 3 bis 13 Jahren) unter Verwendung einer Zahnabdrucktechnik. Seine detaillierte Beschreibung der Abnutzungsstadien erlaubt die Zuordnung von PRCs zu den Zähnen. Der Verlust des Infundibulums im Frontzahnbereich (PRC 12A) trat zuerst mit 60 Monaten im M1, mit 84 Monaten im M2 und mit 108 Monaten im M3 auf (PRC 14G). Ein früherer Verlust der Infundibula wird von Milhaud und Nezit für die vorderen Lappen von M1 (36 Monate) und M2 (72 Monate) bei Pre d’Alp du Sud-Schafen berichtet. Nach Behr wurde der vollständige Verlust der Krone bei Karakulschafen, d. h. die Freilegung des Wurzelgewebes an der Kaufläche, erstmals im Alter von 8 Jahren bei M1 und im Alter von 10 Jahren bei M2 festgestellt. Bei den ältesten Exemplaren seiner Studie (13 Jahre) war dieses Stadium bei M3 noch nicht erreicht.

Aus den oben genannten Befunden lassen sich für Schafmolaren Zeiträume ableiten, die durch unterschiedliche okklusale Morphologien gekennzeichnet sind. Eine maximal funktionelle okklusale Morphologie mit dem Vorhandensein von Schmelzkämmen an den bukkalen und lingualen Kronenflanken und um das Infundibulum herum ist am vorderen Lappen des M1 über einen Zeitraum von 24 bis 48 Monaten, beim M2 über 36 bis 54 Monate und beim M3 über 54 bis 60 Monate vorhanden. Die längere Persistenz des Infundibulums bei M3 im Vergleich zu M1 und M2 hängt wahrscheinlich mit der größeren Kronenhöhe von M3 zusammen. Darüber hinaus könnte eine weniger intensive Abnutzung des M3 im Vergleich zu M1 und M2 eine Rolle spielen, die durch ein höheres relatives Schmelzvolumen im dritten Molaren im Vergleich zum ersten und zweiten Molaren verursacht wird, wie es von Winkler und Kaiser für verschiedene Säugetierpflanzenfresser festgestellt wurde.

Bei Soay-Schafen bleibt die okklusale Kronenmorphologie, die vorhanden ist, nachdem die Abnutzungsebene unter das Niveau des Infundibulums vorgedrungen ist, für mindestens etwa 4 Jahre im M1, 5 Jahre im M2 und 6 Jahre im M3 bestehen. Das Vorhandensein eines verlängerten Kronenbasisanteils bei Schafmolaren führt somit zu einer deutlich verlängerten Funktionsdauer bei allen Molaren und folglich zu einer verlängerten maximalen Lebenserwartung des Individuums. In diesem Zusammenhang ist es wichtig zu wissen, dass die Schmelzbildung im infundibulären Bereich auf die prä-eruptive Periode des Kronenwachstums beschränkt ist, da das Schmelzorgan im infundibulären Bereich während des Zahndurchbruchs verloren geht. Im Gegensatz dazu kann die Schmelzbildung an der Kronenbasis auch in der post-eruptiven Periode fortgesetzt werden.

Die Vergrößerung der Zahnhöhe und damit der Menge des Zahngewebes, insbesondere des Zahnschmelzes, ist eines von mehreren möglichen Mitteln, um die funktionelle Lebensdauer eines Zahns unter einem abrasiven Ernährungsregime zu erhöhen. Andere mögliche Mittel sind eine erhöhte Schmelzhärte und eine erhöhte Komplexität der okklusalen Schmelzkämme. Was die zahnmedizinischen Merkmale betrifft, so beschränkt der fehlende Umbau von Schmelz und Dentin die evolutionären Veränderungen der Zahnmorphologie auf den Zeitraum der Odontogenese. Die Investition zusätzlicher Ressourcen in das Zahnwachstum, die zu einer Verlängerung der Zahnfunktion führt, erfolgt somit vor der Funktionsperiode der Zähne oder überschneidet sich teilweise mit dieser. Es hat sich gezeigt, dass die Zahnabnutzungsraten innerhalb der Arten mit der Zusammensetzung der Nahrung, den Umweltfaktoren und der Schmelzhärte korreliert sind. Diese Unterschiede wirken sich auch auf die Langlebigkeit aus, wie für Sikahirsche (Cervus nippon) sowie für Rothirsche (Cervus elaphus) und Wapiti (Cervus canadensis) mit Zahnfluorose nachgewiesen wurde. Bei Rehen (Capreolus capreolus) wurde eine höhere Lebenserwartung in Populationen mit größerer durchschnittlicher Backenzahnhöhe beobachtet.

Bei Myotragus balearicus deutete ein Vergleich der Meso- und Makroabnutzungsmuster mit denen von heutigen Festlandartiodactylus auf eine grasdominierte Ernährung und eine moderate Zahnabnutzungsrate hin. Dieser Befund wurde dahingehend interpretiert, dass die Abrasivität der Nahrung nicht die einzige treibende Kraft für die Zunahme der Kronenhöhe war, sondern dass die außergewöhnlich lange Dauer der Zahnbildung bei dieser Art eine spezifische Anpassung an die Bedingungen des Insellebens darstellt. Ressourcenknappheit, geringer Prädationsdruck und die Übernahme neuer Nahrungsnischen werden mit einer allgemeinen Verlangsamung der Entwicklungsprozesse bei Myotragus in Verbindung gebracht. Es gibt keine Belege für eine höhere Lebenserwartung der Soay-Schafe im Vergleich zu anderen (Festland-)Schafrassen. Außerdem unterscheidet sich das hier dokumentierte Kronenwachstumsmuster der Soay-Schafe nicht wesentlich von dem der Festlandschafe oder anderer Ziegen (Hausziege, Mufflon, Gämse, Witzel et al., unveröffentlichte Beobachtung).